Функциональная анатомия сетчатки

В последнее время показано, что уже на уровне сетчатки происходит существенная об­работка сигнала перед передачей его централь­ным структурам мозга [212].

Подробная структурная организация сетча­той оболочки нами приведена во второй главе. Задачей настоящего раздела является описа-

ние функционального значения нейронов сет­чатки и связи между ними в процессе форми­рования и передаче информации другим отде­лам центральной нервной системы. При по­добном подходе к изложению материала нам необходимо только напомнить основные ее структуры. При этом в функциональном отно­шении логично подразделить сетчатку на две нейронные системы — вертикальную и гори­зонтальную (рис. 4.2.3, см. цв. вкл.), состоящие из шести типов нейронов [592].

К вертикальной системе относятся фоторе-цепторные клетки (палочки и колбочки), бипо­лярная клетка и ганглиозная клетка. Именно в этой цепи нервный импульс, сформированный в фоторецепторе под действием света, пере­дается головному мозгу посредством зритель­ного нерва.

Горизонтальная система нейронных связей состоит из нейронов, определяющих связь меж­ду фоторецепторами, биполярными и ганглиоз-ными клетками в плоскости сетчатки. К этим нейронам относятся горизонтальные, амакрино-вые и межплексиформные клетки. Именно го-

Функциональная анатомия зрительной системы

ризонтальные связи объясняют многие нейро­физиологические закономерности функциониро­вания сетчатки.

Перед тем как остановиться на описании нейронных связей сетчатки необходимо дать хотя бы краткую характеристику основным физиологическим понятиям функционирования зрительной системы, без которых дальнейшее восприятие материала будет затруднительно.

Многие закономерности анализа изображе­ния были установлены психологами задолго до выявления нейрофизиологами и нейрогисто-логами особенностей формирования нейрон­ных сетей сетчатки и структур более высоких уровней организации зрительного анализатора. Психологами показано, что в процессе воспри­ятия и распознавания изображения наиболь­шее значение имеет выделение и анализ кон­туров объекта, наличие и характер перекрещи­вающихся линий и углов, фоновое окружение объекта, наличие признаков его движения, а также спектральные характеристики отражен­ного от объекта света. Возможность регистра­ции и анализа перечисленных признаков пред­полагает наличие в сетчатой оболочке слож­ных детекторов приведенных характеристик. Причем изучены и основные закономерности функционирования подобных детекторов. Один из подобных детекторов определяет сущест­вование так называемого «пространственного контраста» (пространственная оппонентность). Наиболее убедительно существование явления «пространственного контраста» проявляется на тестах типа «решетки Геринга», полос Маха и явления восприятия объекта более светлым на темном фоне и наоборот (рис. 4.2.4). Рассмат­ривая две окружности, расположенные на чер-

ном и белом фоне, возникает впечатление того, что круг на белом фоне более темный, чем круг на черном фоне. В то же время интенсивность окрашивания этих кругов одинаковая. Близкая закономерность выявляется при рассматрива­нии полос Маха. При длительном рассматрива­нии этого рисунка возникает впечатление, что по диагонали белых полос между черными квадратами располагаются серые фигуры четы­рехугольной формы.

Приведенные примеры, во-первых, указы­вают на то, что при восприятии изображе­ния большое значение имеет фон, окружающий анализируемый объект. Во-вторых, становит­ся понятным, что детекторы, воспринимающие изображение, особенно границу между двумя участками различной плотности окрашивания, находятся в оппонетных отношениях. Физиоло­гическое значение этого явления сводится к су­ществованию механизмов усиливания контрас­та именно на границе перепада интенсивности окрашивания, что способствует выделению кон­туров объекта. Именно это явление легло в основу физиологического понятия «латеральное торможение», которое реализуется благодаря наличию обратных связей между нейронами, обладающими тормозным свойством и органи­зованными в «рецептивные поля» (см. ниже). Таким образом, существование латерального торможения связано с тем, что активность каж­дого отдельного нейрона в цепи зависит от активности соседних клеток. Причем они нахо­дятся в оппонентных отношениях.

Психологами также выявлено существова­ние так называемого эффекта сенсорного по­следствия, в нашем случае последействия зри­тельного сигнала. В работе зрительного анали-

Рис. 4.2.4. Психофизиологические тесты, указывающие на наличие в работе зрительного анализатора явлений:

а — оппоненции (полосы Маха); б — пространственного контраста (решетка Геринга); в — значения фона при восприятии изобра­жения

Глава 4. ГОЛОВНОЙ МОЗГ И ГЛАЗ

затора этот эффект проявляется в виде так называемого «последовательного образа». Наи­более ярким примером существования такого эффекта может служить следующее явление. Если после длительного рассмотрения красного изображения перевести взляд на белую поверх­ность, белая поверхность будет казаться зе­леной, т. е. цвета, дополнительного к красно­му. Особенно часто приходится сталкиваться с явлением последействия движения. Например, при вращении колеса со спицами с определен­ной скоростью возникает впечатление враще­ния колеса в обратном направлении. Явление последействия указывает на существование од­новременно двух антагонистических сенсорных систем, уравновешенных в обычных условиях. Можно предположить, что при длительном воз­буждении одной из систем световым сигналом ее чувствительность снижается, а антогонисти-ческая система сохраняет свою чувствитель­ность. Если предположить, что детектор крас­ного цвета в приведенном выше примере спа­рен с детектором зеленого цвета, то оба они одинаково реагируют на белый цвет и на вы­ходе пары нет ничего, кроме фона. Предпо­ложим теперь, что глаз фиксирует красную поверхность в течение некоторого времени, в результате чего рецепторы красного цвета «утомляются». Если перевести взгляд на белую поверхность, то рецепторы зеленого будут реа­гировать нормально, а рецепторы красного да­дут ослабленную реакцию. Таким образом, свет будет восприниматься как зеленый. Необходи­мо отметить, что приведенное объяснение лег­ло в основу оппонентной теории восприятия цвета, на чем мы остановимся несколько ниже. Наличие детекторов, представляющих собой организованные определенным образом рецеп­тивные поля и обладающих антагонистически­ми свойствами, которые реагируют на стимулы различной формы (линии, щели, углы и т. п.) и цвет, было позднее обнаружено нейрофизио­логами на уровне сетчатки, наружных колен­чатых тел и различных участков коры головно­го мозга при помощи разработанных методов электрофизиологии, позволяющих снимать по­тенциал отдельного нейрона. На основе этих исследований теоретически разработаны схемы нейронных цепей, удовлетворяющие требовани­ям детекторов различных характеристик изоб­ражения при его анализе. В последующем ней-рогистологи при помощи световой, электронной микроскопии и методов гистохимии выявили особенности этих цепей, заключающиеся в оп­ределенной связи между нейронами различных типов, характере контактов между ними, а так­же в использовании нейронами при передаче нервного импульса различных нейромедиато-ров. Основополагающим понятием, возникшим в результате приведенных выше наблюдений, явилось понятие «рецептивное поле». Ранее мы неоднократно упоминали термин «рецептивное

поле». Об особенностях функционирования ре­цептивных полей мы сейчас остановимся более подробно.

Рецептивное полена уровне сетчатки пред­ставляет собой совокупность точек сетчатки (фоторецепторных клеток), в пределах которой зрительный стимул вызывает возбуждение или торможение одного нейрона следующего (более высокого) порядка, в частности ганглиозной клетки.

Еще в 30-е годы прошлого столетия Hart-line [231, 232] развил концепцию рецептивно­го поля при изучении глаза краба и лягушки. В дальнейшем были выполнены классические эксперименты на кошках [319, 320], сформиро­вавшие базу для последующих исследований зрительной системы млекопитающих.

Как было указано выше, возможность по­добных экспериментов появилась в связи с соз­данием методик подведения микроэлектрода непосредственно к одному нейрону. Именно та­ким образом регистрируется потенциал дей­ствия ганглиозных клеток сетчатки, нейронов наружных коленчатых тел и нейронов зритель­ной коры головного мозга во время освещения сетчатки паттернами различной формы и плот­ности энергии (рис. 4.2.5). Это позволило ис­следователям анализировать как параметры зрительных стимулов, возбуждающих или тор­мозящих нейроны, так и особенности реакции нейронной системы.

Используя эту методику, первое, что обна­ружили Kuffler и Hartline [320], это сущест­вование двух категорий ганглиозных клеток. Клетки ON-типа возбуждались при освещении, а OFF-типа возбуждались при отсутствии осве­щения. Причем участки сетчатки, отвечающие противоположной реакцией, располагались ря­дом, чаще в виде кольца. Центральная часть такой окружности отвечала на стимул одним типом реакции, а периферия противоположной. При регистрации потенциала действия ганг­лиозной клетки световое пятно, помещенное

Рис. 4.2.5. Схема проведения электрофизиологических исследований функциональной активности различных отделов зрительного пути (объяснения в тексте):

1 — зрительное поле; 2 — зрительный тракт; 3 — наружное ко­ленчатое тело; 4 — электрод в зрительной коре

Функциональная анатомия зрительной системы

в центр рецептивного поля, вызывает усиление активности клетки, т. е. формируется ON-ответ (рис. 4.2.6, см. цв. вкл.). Когда такое же не­большое световое пятно помещают вне рецеп­тивного поля, нейрон уменьшат свою актив­ность (OFF-ответ). Подобного типа рецептив­ное поле называется ON-центр рецептивным полем. Существуют и OFF-центр рецептивные поля, особенностью которых является тормо­жение ганглиозной клетки при освещении цент­ра рецептивного поля.

Куфлером изучались также рецептивные поля с целью определения «оптимального сиг­нала», т. е. сигнала в наибольшей степени воз­буждающего ганглиозную клетку. Оказалось, что самым сильным сигналом для ON-центр ганглиозной клетки было световое пятно, пол­ностью выполняющее центр рецептивного поля (см. рис. 4.2.6). Таким же образом наиболее оптимальным для тормозного сигнала явилось освещение периферии рецептивного поля сти­мулом, имеющим вид кольца. После подобного торможения в момент снятия светового сиг­нала нейрон формировал потенциал действия.

Установлено также, что если освещать ре­цептивное поле большим световым пятном, на­крывающим как центр, так и периферию поля, возникает значительно более слабый ответ, чем при использовании маленького пятна, освещаю­щего только центр. Таким образом, тормозная реакция периферии рецептивного поля ослабля­ла или даже устраняла центральное возбужде­ние. Приведенные выше реакции рецептивного поля связаны с особым типом обратных связей тормозного характера между нейронами сетча­той оболочки (рис. 4.2.7).

Из приведенных выше фактов становится ясно, что в основе большинства электрофизио­логических особенностей рецептивных полей лежат явления возбуждения и торможения, морфологическим субстратом которых являют­ся обратные связи возбуждающего или тор­мозного характера между рядом расположен­ными нейронами. Именно наличием таких свя­зей между нейронами с формированием ре­цептивных полей можно объяснить феномены, приведенные на рис. 4.2.4.

В настоящее время известно большое коли­чество разнообразных типов реакций зритель­ной системы, основой которых является функ­ционирование рецептивных полей. Существова­ние рецептивных полей сетчатки определяет фундаментальные функциональные ее свойства, такие как обеспечение одновременного и после­довательного зрительного контраста, острота зрения, движение объекта, световая и темно-вая адаптация, обработка информации о цвете объекта. При этом указывают на наличие до­вольно сложной организации рецептивных по­лей, выполняющих ту или иную функцию. На уровне сетчатки доказано наличие рецептивных полей, реагирующих на форму объекта (выде-

Ии

Рис. 4.2.7. Схема обратных свезей между нейронами сетчатки, формирующими ргцептивные поля (объясне­ние в тексте)

ляя такие признаки, как наличие и длина ли­ний, наличие углов и т. п.), его движение, спек­тральную характеристику объекта. Благодаря сложному взаимодействию нейронов уже в сет­чатке зрительная информация обрабатывается, кодируется и по зрительному нерву передается наружному коленчатому телу [592]. Структура рецептивных полей сохраняется и на уровне наружных коленчатых тел, а также в зритель­ной коре головного мозга. Именно подобная организация обеспечивает передачу информа­ции по принципу «точка к точке». Этот принцип сводится к тому, что фоторецепторы опреде­ленных участков сетчатой оболочки передают информацию ганглиозным клеткам, а затем ней­ронам наружного коленчатого тела и зритель­ной коры, сохраняя при этом топографическое пространственное расположение рецептивных полей. Это топографическое распределение не линейное. Примером тому является значитель­но большее представительство макулярной об­ласти в наружном коленчатом теле и коре отно­сительно остальной части сетчатки.

В настоящее время достаточно точно вы­явлены морфологические основы нескольких нейронных сетей сетчатки, определяющие их различные функции. Это система палочек, сис­тема колбочек, «карликовая» система фовео-лярной области, тракт S-колбочек и обрат­ные связи. Особенности организации этих се­тей сводятся к наличию определенных типов нейронов, а также синаптических соединений, использующих различные медиаторы.

Глава 4. ГОЛОВНОЙ МОЗГ И ГЛАЗ

Теперь мы кратко охарактеризуем каждую из указанных систем.

Нейронная система палочек.Палочки и связанные с ними нейроны сетчатки ответст­венны за функционирование трактов, обеспечи­вающих «ночное зрение». То есть эта система нейронов, повышая чувствительность зритель­ной системы, позволяет анализировать зритель­ные объекты при низком освещении (скотопи-ческие условия).

Несмотря на то, что у человека существует «центральное зрение», определяющее высокую разрешающую способность зрительного анали­затора, и цветовое зрение, система палочек так­же важна. При патологии нейронов этой систе­мы развивается ночная слепота, наиболее часто встречающаяся при пигментном ретините.

Показано, что в сетчатке человека преобла­дают палочки, за исключением фовеолы. Их концентрация достигает максимума в кольце вокруг фовеа, шириной приблизительно 5 мм [405]. Высокая плотность фоторецепторов обес­печивает, в значительной степени, остроту зре­ния (см. главу 3). Максимум поглощения свето­вой энергии пигментом палочки располагается в области 497 нм.

Каким же образом организована система па­лочек?

Сигнал, сформированный в момент освеще­ния, от палочки передается биполярным клет­кам. Выявляется только один морфологический тип биполярной клетки, который формирует си-наптическую связь с палочкой (синапс ленточ-

ного типа). Эта биполярная клетка одномомент­но получает информацию от 15—30 палочек, что является морфологической основой кон­вергенции сигнала. Происходит это в наруж­ном плексиформном слое (рис. 4.2.3; 4.2.8, см. цв. вкл.). Затем биполярные клетки палочек посылают аксоны в направлении внутреннего плексиформного слоя, где они заканчиваются в глубоких его слоях вблизи тел ганглиозных клеток. При этом прямого контакта между би­полярной и ганглиозной клетками нет, а взаи­модействие между ними осуществляется по­средством амакриновых клеток. Вся обработка информации происходит на уровне дендритов амакриновых клеток (внутренний плексиформ-ный слой).

Функции большинства типов амакриновых клеток изучены пока недостаточно. Тем не ме­нее известно, что они обеспечивают антагони­стическое окружение рецептивного поля, благо­даря механизму латерального торможения. По­добная организация нейронов обеспечивает ди­вергенцию и конвергенцию сигнала палочек на уровне биполярных клеток палочек и амакри­новых клеток перед тем, как информация по­ступает ганглиозной клетке.

Формирование рецептивного поля осуществ­ляется несколькими типами амакриновых кле­ток (All, A17).

Амакриновая клетка АН типа характеризует­ся тем, что при помощи щелевого соединения (электрический синапс) она соединяется с би­полярной клеткой колбочки (рис. 4.2.8, 4.2.9).

Палочки

Колбочки

Рис. 4.2.9. Особенности связей амакриновой клетки типа А18 (объяснение в тексте)

Функциональная анатомия зрительной системы

Последняя, в свою очередь, вступает в контакт с ганглиозной клеткой колбочки, что происхо­дит в субслое b внутреннего плексиформного слоя [314]. В результате этого формируется так называемый «возвратный синапс», извест­ный как реципроктный синапс. Эти ганглиоз-ные клетки отвечают на освещение деполяриза­цией, формируя ON-центр рецептивного поля. В то же время амакриновые клетки АН, кон­тактирующие с ганглиозной клеткой при помо­щи синаптической ленты в субслое а, отвечают на освещение сетчатки гиперполяризацией, об­разуя OFF-центр рецептивного поля (рис. 4.2.8, 4.2.9). Именно благодаря этому образуются ре­цептивные поля ON/OFF-типа.

Необходимо отметить, что амакриновые клетки АИ также соединяются между собой. Это происходит в субпластинке b при помощи щелевых контактов. Кроме того, амакриновая клетка АН соединяется с биполярной клеткой колбочки. Благодаря приведенной выше схеме нейронных связей амакриновой клетки АН с биполярной клеткой колбочки и ганглиозными клетками сигналы, исходящие от палочек, ис­пользуются и колбочковой системой при изме­нении степени освещенности (темновые и мезо-пические условия).

Вторым типом амакриновых клеток являют­ся клетки типа А17. Эти клетки относятся к ГАМК-эргическим нейронам [425, 592] и обла­дают широким дендритным полем, что позво­ляет одной клетке объединить до 1000биполяр­ных клеток палочек. Дендриты амакриновых клеток А17 достигают субпластинки b внутрен­него плексиформного слоя, где и завершаются (рис. 4.2.8, 4.2.9). Эти клетки не образуют си­напсов с другими амакриновыми и ганглиозны­ми клетками и их функцией является только объединение биполярных клеток палочек, обес­печивая конвергенцию сигнала. По этой при­чине амакриновая клетка А17 обладает само­стоятельным рецептивным полем и регулирует уровень чувствительности палочек и биполяр­ных клеток по площади сетчатки, участвуя тем самым в темновой и световой адаптации. Бла­годаря конвергенции сигнала эта клетка очень чувствительна к освещению низкой интенсив­ности.

Третьим типом амакриновых клеток тракта палочек является клетка типа А18, дендрит­ное поле которой распределяется только в суб­пластинке а внутреннего плексиформного слоя (рис. 4.2.9). Эта амакриновая клетка относится к допаминэргическим (выявляется при проведе­нии иммуногистохимических реакций на фер­менты синтеза допамина, тирозин-гидроксила-зы). Отростки клетки типа А18 окружают тела и дендриты амакриновых клеток типа АИ, А8, А17 (рис. 4.2.9). Они также образуют большое количество синапсов с трактами палочек, амак­риновыми и биполярными клетками колбочек. Эти амакриновые клетки отвечают на возбуж-

дение деполяризацией. Предполагают, что до-паминэргическая клетка А18 увеличивает раз­мер рецептивного поля, повышая при этом чув­ствительность ганглиозных клеток в ското-пических условиях. Увеличение рецептивного поля исключительно важно (помимо изменения скорости синтеза пигментов фоторецепторов) в реализации механизмов темновой адаптации.

Система приведенных выше амакриновых клеток обеспечивает не только конвергенцию сигнала, но и его дивергенцию, благодаря об­ратным связям. Степень конвергенции и дивер­генции системы палочек можно проиллюстри­ровать на примере организации сетчатки кошки [314]. Конвергенция сигнала сводится к тому, что приблизительно 1500 палочек передают информацию отдельной ON-бета ганглиозной клетке посредством 100 биполярных клеток палочек, 5 амакриновых клеток типа АИ и 4 биполярных клеток колбочек. Информация к OFF-альфа ганглиозной клетке поступает от 75 000 палочек, 5000 биполярярных клеток па­лочек и 250 амакриновых клеток. Дивергенция палочковой системы сводится к тому, что от­дельная палочка передает информацию двум биполярным клеткам, а от них 5 амакриновым клеткам типа АИ, 8 биполярным клеткам колбо­чек и двум ON-бета ганглиозным клеткам. Бла­годаря существованию дивергентной и конвер­гентной систем обеспечивается объединение и усиление сигнала палочек при очень низком освещении. Чувствительность столь высока, что зрительная система реагирует на един­ственный квант световой энергии. Благодаря наличию связи между палочковой и колбочко­вой системами посредством амакриновых кле­ток, палочковая нейронная система в мезопи-ческих условиях передает свои функции кол-бочковой системе.

Необходимо подчеркнуть и то, что приве­денная выше схема взаимодействия между ней­ронами палочкового тракта является основой формирования рецептивных полей, обеспечи­вающих наиболее важные функции зритель­ной системы — контрастную чувствительность, адаптацию.

Нейронная система колбочек.Нейронная система колбочек обеспечивает наибольшую остроту зрения в фотопических условиях, а так­же обладает способностью цветовосприятия. В определенных условиях (темновые) колбоч-ковая система регистрирует ахроматические сигналы. Первоначально мы охарактеризуем основные закономерности формирования кол-бочковой системы.

Необходимо отметить, что система прохож­дения сигналов от колбочки к ганглиозным клеткам довольно существенно отличается от нейронной системы палочек. Так, одна колбоч­ка образует синапсы с двумя биполярными клетками, в то время как палочка только с одной (рис. 4.2.3, 4.2.8). Благодаря этому уже

Глава 4. ГОЛОВНОЙ МОЗГ И ГЛАЗ

в наружном плексиформном слое формируются различные тракты колбочковой системы [363, 592]. Кроме того, биполярные клетки колбочек контактируют непосредственно с ганглиозны-ми клетками. В результате такой структурной организации тракты колбочек сетчатки чело­века существуют в виде двух параллельных каналов передачи информации, идущей непо­средственно от колбочки к ганглиозной клетке, используя прямой путь — биполярную клетку.

Какова целесообразность существования та­ких двух параллельных каналов? Подобная организация позволяет одному каналу обеспе­чивать информацией ганглиозную клетку о большей яркости в центре (ON-центр рецептив­ного поля), а второй, наоборот, о большей яр­кости по периферии (OFF-центр рецептивного поля). Именно благодаря этому свойству и формируется нейрофизиологическая основа одновременного контраста.

Анатомическим субстратом ON- и OFF-ка-налов является тип синапса между колбочкой и биполярной клеткой. Гиперполяризующий тип биполярной клетки формирует OFF-центр канал, а деполяризующий — ON-центр канал (рис. 4.2.8). Таким образом, тип сигнала, посту­пающего ганглиозной клетке (ON- или OFF-центр), определен типом биполярной клетки [363, 592].

Каким образом функционируют эти каналы? Колбочки при освещении возбуждаются. При­чем одна биполярная клетка деполяризуется, а другая гиперполяризуется. В результате этого «расщепляется» первоначальный сигнал кол­бочки на «светлый» (ON-центр) или «темный» (OFF-центр). Эти реакции биполярных клеток передаются непосредственно ганглиозным клет­кам. Один канал идет к гаглиозным клеткам, дендриты которых располагаются в субпластин­ке Ь внутреннего плексиформного слоя и ста­новятся ON-центром, а другой — к дендритам ганглиозных клеток в субпластинке а, становя­щимся OFF-центром. Одновременный контраст обеспечивается взаимодействием двух этих ка­налов благодаря механизму латерального тор­можения. Структурно латеральное торможе­ние обеспечивается горизонтальными клетками (рис. 4.2.3, 4.2.8). При этом отрицательный си­напс обратной связи между горизонтальной клеткой и колбочкой в специализированном си­напсе («триада)» позволяет большое рецептив­ное поле горизонтальных клеток (горизонталь­ные клетки соединены электрическими синапса­ми) сузить и окружить зоной обратной реакции. Подобная концентрическая организация затем передается биполярным клеткам, а от них ганг­лиозной клетке.

Исходя из функциональной организации ре­цептивных полей ганглиозных клеток, можно представить следующее объяснение явления одновременного контраста (рис. 4.2.10). Вели­чина возбуждения нейронов сетчатки на стимул

Свет

H

о яО

Темно

Расстояние от границы

Рис. 4.2.10. Электрофизиологическая реакция рецеп­тивного поля на границе различной степени освещен­ности

в виде границы темное/светлое зависит от по­ложения этой границы в их рецептивных полях. Ответ нейрона максимален, когда граница тем­ное/светлое пересекает рецептивное поле в точке между центром рецептивного поля и его периферией. Поэтому максимальное возбужде­ние OFF-нейронов наблюдается в том случае, если центры их рецептивных полей расположе­ны около границы, но с темной ее стороны. Напротив, максимальное возбуждение нейро­нов с ON-центром наблюдается в том случае, когда их центры рецептивных полей распола­гаются со светлой стороны границы. Если от­мечать среднюю величину возбуждения всех нейронов с ON- и OFF-центрами в зоне грани­цы темное/светлое, то полученное пространст­венное распределение будет соответствовать кривой воспринимаемого одновременного конт­раста.

Механизм, лежащий в основе явления одно­временного контраста, обеспечивает частичную функциональную компенсацию погрешностей диоптрического аппарата глаза и является важ­ным для восприятия формы объекта.

Тракт «карликовых» клеток и цветовое зрение.Колбочковый («карликовый») тракт, начинающийся в области центральной ямки, обеспечивает максимальную разрешающую спо­собность зрительной системы, а также цвето­вое зрение.

Перед тем как описать нейронные сети, обеспечивающие цветовое зрение, имеет смысл кратко остановиться на современных представ­лениях относительно физиологии цветового зрения. Лишь затем мы опишем структурное обеспечение цветовых функций.

Цвет является одним из свойств объектов окружающего нас мира, воспринимаемое как осознанное зрительное ощущение. Таким обра­зом, цвет является чисто сенсорным понятием. У человека понятие цвета возникает в резуль-

Функциональная анатомия зрительной системы

тате зрительного опыта. При этом возникающе­му ощущению придаются определенные назва­ния, известные нам как названия цветов и их оттенков. Возникающие цветовые ощущения независимы от этнических или культурных осо­бенностей популяции людей и обладают за­мечательным постоянством. Выражается это лингвистическим сходством при обозначении того или иного цвета у разных народов. Тем не менее необходимо указать и на то, что воспри­ятие цвета у довольно большой части здоровых людей (85%) может довольно существенно от­личаться. Это может быть связано как с осо­бенностями «цветовой культуры», иногда до­вольно существенно отличающейся у разных народов, так и с наличием полиморфизма ДНК, кодирующей последовательность апопротеинов колбочковых фотопигментов. Особенно суще­ственны различия цветовосприятия при оценке различий между красными и зелеными оттенка­ми светового спектра.

Восприятие цвета зависит от множества па­раметров, включая спектральный состав света, отраженного от объекта, цветового фона, со­стояния световой адаптации и др.

Воспринимаемый человеком свет и, естест­венно, цветовая гамма в физическом смысле представляет собой исключительно неболь­шую часть электромагнитного излучения (рис. 4.2.11, а, см. цв. вкл.). Возникает воп­рос — каковы механизмы цветового восприя­тия на уровне сетчатки и вышележащих от­делов зрительного анализатора? Этот вопрос волновал ученых на протяжении многих сто­летий. Лишь после наблюдения Исаака Ньюто­на, установившего, что белый солнечный свет, проходя через призму, расщепляется на спектр цветов, появилась возможность создавать гипо­тезы механизмов цветовосприятия. Именно ему принадлежала первая теория цветового зре­ния. Он предположил, что восприятие цвета человеком связано с отдельными компонентами спектра, попадающего в глаз. Первоначально существовало мнение о том, что в глазу есть бесконечное множество специальных рецепто­ров, воспринимающих весь спектр полихромно-го цвета. Исследование цветового восприятия показывает, что эта теория не отражает дейст­вительности. Так, в спектре цветов, получа­емых с помощью призмы, отсутствуют неко­торые воспринимаемые нами цвета (например, коричневый, розовый, пурпурный и др.). Уста­новлено также, что при смешении двух моно­хроматических пучков мы видим не два раз­ных цвета, а один новый цвет — результат сме­шения. Более того, при смешении некоторых монохроматических пучков мы видим белый цвет. Подобные монохроматические цвета на­зывают дополнительными. Именно существо­вание дополнительных цветов дает подход к рациональному описанию механизмов цвето­вого зрения человека.

Рис. 4.2.12. Цветовая диаграмма. По окружности ука­заны названия цветов и соответствующие им длины волн (объяснение в тексте)

Создано большое количество систем, описы­вающих физические характеристики дополни­тельных цветов и результата их смешения (цве­товое тело). Наиболее часто используют тре­угольник или круговую диаграмму (рис. 4.2.12). На круговой диаграмме дополнительные пары цветов можно найти, соединив любые две диа­метрально противоположные точки окружнос­ти. Чтобы получить из двух цветов третий, не­обходимо найти на круге две соответствующие этим цветам точки и соединить их прямой ли­нией. Любая смесь двух таких цветов дает тре­тий цвет, который будет располагаться на этой линии. Точное положение третьего цвета зави­сит от интенсивности каждого из двух цветов в смеси. Аналогично можно предположить о цвете, возникающем при смешании трех моно­хроматических цветов, при этом он будет рас­полагаться внутри треугольника, образованно­го линиями, соединяющими монохроматические цвета.

Концепция цветового круга вобрала в себя многие феномены цветового зрения. Но эта концепция позволяет лишь описать явления, не объясняя их. Она показывает только, как при смешении первичных цветов может получиться любой воспринимаемый нами цвет. Правила цветового круга приложимы к смесям света различной окраски (длины волны), но отлича­ются от правил при смешивании красок. Для определения вероятного цвета при смешении двух красок надо определить, какие длины волн будут поглощаться данной смесью. По­скольку краска образует цвет, отнимая часть спектра, смеси красок называют субтрактив-ными. Смешение же цветов с помощью света называют аддитивным.

Закономерности смешения цветов легли в основу трехкомпонентной теории зрения. Впер­вые трехкомпонентную теорию цветовосприя­тия предложил Томас Янг в 1801 г. Он считал, что поскольку в сетчатке не может быть бес­конечного числа рецепторов, чувствительных

Глава 4. ГОЛОВНОЙ МОЗГ И ГЛАЗ

к бесконечному числу возможных вариантов от­тенков цвета, наиболее логично предположить существование трех основных рецепторов, вос­принимающих красный, синий и зеленый цве­та. Последующие исследования Гельмгольца и Максвелла показали, что психофизиологичес­кие реакции человека на цветовые стимулы наиболее полно можно описать существовани­ем рецепторов, реагирующих на три различные длины волны. Лишь в XX столетии благодаря разработке метода микроспектрофотометрии были выделены три типа колбочек, каждый из которых содержал особый пигмент, обусловли­вающий избирательность по отношению к цве­ту. Различные пигменты по-разному поглощают свет, обладая избирательностью по отношению к определенным длинам волн (рис. 4.2.13). Один класс зрительных пигментов имеет спект­ральную чувствительность, которая достигает максимума от 445 до 450 нм, другой — от 525 до 535 нм; максимум поглощения третьего пиг­мента лежит в области 555—570 нм. Трем пиг­ментам соответствуют три типа рецепторов, обусловливающих нормальное цветовое зрение человека. Из описания чувствительности этих первичных рецепторов можно вывести почти все феномены цветового зрения человека. На­пример, из концепции круга следует, что смесь зеленого (520 нм) и красного (620 нм) должна быть неотличима от желтого с длиной волны 564 нм.

Необходимо отметить, что, используя цве­товой круг, возможно описать и цвета последо­вательных образов. Напомним, что последова­тельный образ возникает в тех случаях, когда наблюдатель длительно смотрит на поверх­ность одного цвета, а затем переводит взгляд на белую поверхность. При этом возникает вос­приятие цвета, соответствующего дополнитель­ному цвету, на который ранее смотрел наблю­датель. Цвет последовательного образа в цве-

§1

!

S

я о

§•

Рис. 4.2.13. Кривые поглощения световой энергии «си­ними» (/), «зелеными» (2) и «красными» (3) колбочками

товом круге лежит напротив цвета, который первоначально наблюдался наблюдателем. По­следовательные образы подчиняются правилу взаимности. Если синий цвет дает последо­вательный образ желтого цвета, то желтый дает последовательный образ синего цвета. Приведенные выше наблюдения явились осно­вой создания теории оппонентных процессовв цветовом зрении, которую предложил еще в 1878 г. Эвальд Геринг, а развил Харинг.

В соответствии с этой теорией цвета смеши­ваются по парам дополнительных цветов: синий с желтым, красный с зеленым и белый с чер­ным (рис. 4.2.11, б). Оценка яркости выводит­ся на основе реакции механизма «черный — белый», а цвета возникают из комбинаций ме­ханизмов «синий — желтый» и «красный — зе­леный».

Согласно одной из предложенных схем, три основных рецептора цвета присоединены к трем нервным клеткам так, что получаются пары «красный — зеленый», «черный — белый» и «синий — желтый». Факт образования раз­личных сочетаний рецепторами доказан нейро­физиологами и нейрогистологами, на чем мы остановимся несколько ниже.

При рассмотрении цветовосприятия необхо­димо описать еще одно явление, а именно, яв­ление наведенного контраста.При восприятии цвета, так же как и черно-белых объектов, вос­приятие данного участка влияет на восприятие соседних участков. Это связано с латеральным торможением,т. е. с тем же явлением, которое обусловливает усиление контраста и констант­ность яркости. Если смотреть на синее пятно в данном участке, то при этом снижается чув­ствительность к синему в соседних участках и, следовательно, повышается чувствительность к желтому. Таким же образом восприятие белого цвета повышает чувствительность к черному; восприятие красного повышает чувствитель­ность к зеленому цвету. Такие контрастные эффекты носят название пространственного, или индуцированного, контраста: каждый данный цвет наводит на соседние участки поля цвет, являющийся для него дополнительным.

Для того чтобы объяснить наблюдения тако­го рода, надо допустить, что один основной нейрон, приходя в состояние возбуждения, тор­мозит все окружающие нейроны того же клас­са. Поскольку эти рецепторы спарены и обра­зуют оппонентные системы, угнетение одного рецептора равносильно повышению чувстви­тельности его оппонента. В этом причина цве­товых контрастов. Наиболее выражен эффект контраста в парах дополнительных цветов. В результате деятельности оппонентной сис­темы можно получить почти полный набор воспринимаемых цветовых тонов.

Необходимо отметить, что на протяжении многих десятилетий две приведенные выше теории цветового восприятия (трехцветная

Функциональная анатомия зрительной системы

и оппонентная) рассматривались как исключаю­щие одна другую. В настоящее время стало ясно, что как трехкомпонентная теория, так и оппонентная теория пригодны для описания ме­ханизмов цветового восприятия. Причем пер­вая достаточно четко описывает цветорецеп-цию на уровне фоторецепторов, а вторая обес­печивает обработку цветовой информации на более высоких уровнях зрительной системы (наружные коленчатые тела, кора большого мозга). В последние годы в экспериментах на обезьянах выявлено, что функционирование оппонентного механизма цветовосприятия реа­лизуется не только на уровне наружного колен­чатого тела и коры головного мозга, но и на уровне сетчатки [130, 363].

Теперь мы более подробно остановимся на структурном обеспечении восприятия цвета зрительной системой. Как было указано выше, колбочки человека и приматов отличаются пиками чувствительности к разным длинам видимой части электромагнитного излучения. Это так называемые коротковолновые колбочки (S или «синие колбочки»), колбочки, реаги­рующие на среднюю длину волны (М или «зе­леные колобочки»), и длинноволновые колбоч­ки (L или «красные колбочки»). Большая часть ганглиозных клеток сетчатки отличается цвето-оппонентной реакцией на цвет (60% нейронов у обезьян). Они возбуждаются при освещении сетчатки одной длиной волны и тормозятся дру­гой. «Красно-зеленые» ганглиозные клетки фор­мируют оппонентный ответ путем взаимодейст­вия сигналов, идущих от М- против L-колбочек. «Сине-желтые» клетки формируют оппонентный ответ путем взаимодействия сигналов, поступа­ющих от S и определенной комбинации М- и L-колбочек (рис. 4.2.14—4.2.17, см. цв. вкл.).

В последние годы были выявлены механиз­мы обеспечения колбочковой оппоненции бла­годаря разработке и использованию ряда новых методов исследования.

Во-первых, изучение сетчатки обезьяны in vitro выявило, что особенности оппонентного ответа связаны с различным морфологическим типом нейронов сетчатки. Это стало возможным благодаря использованию переживающей куль­туры комплекса структур глаза, а именно — сосудистой оболочки и сетчатки. Сохранение анатомических соотношений указанных струк­тур поддерживает специфический метаболизм нейронов сетчатки и позволяет снять потенци­ал отдельного нейрона. Этот метод позволил также подводить световую энергию различных спектральных характеристик к отельному фото­рецептору, используя при этом довольно слож­ные оптические системы. Снятие потенциала нейронов сетчатки при этом сопровождалось микроскопическим исследованием сетчатки.

Во-вторых, установлено, что особенности организации оппонентных рецептивных полей связаны с характером связей между нейронами

и типом используемого нейроном нейромедиа-тора. Это стало возможным благодаря исполь­зованию иммуногистохимических и ультраструк­турных исследований.

В-третьих, появилась возможность получить и математически обрабатывать нервный сигнал после снятия потенциала изолированного ней­рона на разных уровнях зрительного анализа­тора при помощи микроэлектродов.

Использование выше приведенных совре­менных морфологических методов исследова­ния выявило, что большая часть ганглиозных клеток сетчатки относится к так называемым «карликовым» и «зонтикоподобными» клетками [195, 196, 314, 363, 422, 452, 605]. Именно по этой причине «цветовой тракт» назван кар­ликовым.

В настоящее время принято объединение карликовых и зонтикоподобных ганглиозных клеток в единую группу так называемых Р-кле-ток. Эти клетки получили такое название по той причине, что они проецируются на парво-целлюлярные (мелкоклеточные) слои наружно­го коленчатого тела [133, 363, 503]. Сущест­вуют также ганглиозные клетки, проецирую­щиеся на магноцеллюлярные слои наружного коленчатого тела (М-тракт).

Разделение трактов на Р- и М-тракты имеет большое функциональное значение, поскольку между ними существуют большие различия, сводящиеся к следующему:

1. Р-клетки чувствительны к цветовому сти­
мулу, а М-клетки — нет.

2. М-клетки намного более чувствительны к
черно-белым стимулам низкой интенсивности.

3. Рецептивные поля Р-клеток значительно
меньше, чем Af-клеток.

4. Аксоны М-клеток проводят импульс зна­
чительно быстрее.

5. Реакция Р-клеток на зрительный стимул,
особенно цветовой, довольно длительная, в то
время как Af-клетки — кратковременная.

Таким образом, наиболее существенным от­личием является то, что Р-тракт обеспечивает цветовую чувствительность, а Л1-тракт — конт­растность.

Ранее предполагали, что и «сине-желтые» и «красно-зеленые» оппонентные ганглиозные клетки по морфологическим особенностям от­носятся к карликовым. Однако использование регистрации потенциала отдельной ганглиоз-ной клетки позволило выяснить, что нейроны, отличающиеся колбочковой цветооппоненцией, можно разделить на два морфологических типа. «Красно-зеленые» оппонентные клетки отно­сятся к карликовым, а подгруппа «сине-жел­тых» оппонентных клеток («синий ON») — к бистратифицированным. Бистратифицирован-ные ганглиозные клетки являются единствен­ными ганглиозными клетками, которые получа­ют информацию от S-колбочек (рис. 4.2.14— 4.2.17).

Глава 4. ГОЛОВНОЙ МОЗГ И ГЛАЗ

Рассматривая механизмы цветового зрения, необходимо остановиться более подробно на достаточно хорошо изученной красно-зеленой оппоненции и структурных основах ее форми­рования.

Рецептивные поля карликовых ганглиозных клеток разделяются на два основных типа [363]. Одно рецептивное поле (ON и OFF) стимули­руется светом средней длины (зеленый), а вто­рое—длинноволновой частью спектра (крас­ный). Отличаются они чувствительностью к све­ту определенной длины волны в центре рецеп­тивного поля и, соответственно, оппонентной реакцией по периферии (рис. 4.2.14—4.2.17).

Для достижения этого эффекта ганглиоз-ные клетки организованы следующим образом. L-колбочка контактирует с двумя карликовы­ми биполярными клетками и посредством их с двумя карликовыми ганглиозными клетка­ми. Например, карликовая биполярная клет­ка L-колбочки ON-центра входит в контакт с L-колбочкой, а также с отдельной L-колбочко-вой ON-центр карликовой ганглиозной клет­кой. С этой же самой L-колбочкой входит в контакт одна OFF-центр карликовая биполяр­ная клетка. Биполярная клетка, в свою оче­редь, контактирует с одной OFF-центр карли­ковой ганглиозной клеткой. Таким образом, формируются L-колбочка ON- и L-колбочки OFF-центр рецептивные поля ганглиозной клет­ки. М-колбочки подобным же способом связа­ны с двумя карликовыми биполярными клет­ками (ON и OFF типов) и двумя карликовыми ганглиозными клетками, которые и формиру­ют рецептивные поля типа ON- и OFF-центр (рис. 4.2.14—4.2.17).

Иные взаимоотношения определяются меж­ду нейронами сетчатки в так называемом S-тракте, обеспечивающем, по мнению многих исследователей, «сине-желтую» оппоненцию (рис. 4.2.14—4.2.17). В формировании этого тракта участвует специализированная «синяя» биполярная клетка и «бистратифицированная ганглиозная клетка. Окрашивается «синяя» би­полярная клетка антителами к холециостокенин пептиду. Эта биполярная клетка отличается от карликовых биполярных клеток прежде всего тем, что ее аксон завершается в глубоких слоях внутреннего плексиформного слоя сетчатки (слой 5). Кроме того, она образует с ножкой колбочки синапсы типа «инвагинированных лент» и «базальных телец», формируя отрица­тельную обратную связь с колбочками. Именно таким образом формируются цветовые рецеп­тивные поля [91, 92, 132, 196, 317, 208].

Таким образом, основные анатомические и функциональные отличия S-колбочкового и М- и L-колбочкового трактов реализуются уже на уровне биполярных клеток (рис. 4.2.14).

Как видно на представленных рисунках, карликовые биполярные клетки обеспечивают связь L- и Af-колбочек с карликовыми ганглиоз-

ными клетками. Особый тип биполярной клет­ки, называемой биполярной клеткой «синей» колбочки, контактирует только с S-колбочой. В передаче информации от колбочек участвует и «диффузная» биполярная клетка.

Оппонентные ответы образуются в резуль­тате деятельности горизонтальных клеток, ко­торые выполняют тормозные функции, обеспе­чивая оппонентное окружение биполярных и ганглиозных клеток. Известно два морфологи­ческих типа горизонтальных клеток (HI и НИ типы), которые получают информацию от L- и М-колбочек.

Характер связи горизонтальных клеток этих типов с S-колбочками иной. S-колбочки контак­тируют только с клетками типа НИ (рис. 4.2.14) [19, 20, 132, 204]. Возможно, что обратная связь горизонтальных клеток НИ с S-колбочками приводит к образованию синего О^/желтого OFF-канала, несущего информацию непосредст­венно в направлении ганглиозной клетки [132].

Описав нейронную структуру нейронов сет­чатки, обеспечивающую цветооппонентность, необходимо кратко остановиться на основных физиологических особенностях цветовых ре­цептивных полей. Нужно отметить, что цве-тооппонентные рецептивные поля сетчатки, в отличие от рецептивных полей наружного ко­ленчатого тела и коры мозга, имеют концентри­ческую структуру с делением на центр и пери­ферию, которые получают сигналы от колбочек разного типа. При этом сигналы от фоторе­цепторов разного типа представлены в рецеп­тивных полях оппонентных ганглиозных клеток упорядченно и, как правило, пространственно разнесены. Электрофизиологически показано, что суммация сигналов колбочек с разными спектральными характеристиками в площади рецептивного поля ганглиозной клетки носит линейный характер. Эта закономерность дает возможность исследовать основные законо­мерности кодирования информации о цвете на уровне сетчатки и использовать для обработки полученных данных математический аппарат.

Важно подчеркнуть, что взаимодействие между центром и периферией рецептивного поля, определяющее реакцию ганглиозной клет­ки, зависимо не только от спектральных, но и временных и пространственных характеристик стимула, а также от выраженности связи с фоторецепторами разных типов. Как правило, при цветовом воздействии на сетчатку в опре­деленный момент времени доминирует один из колбочковых входов. Необходимо отметить и то, что для цветовосприятия большое значение имеет постоянное движение цветового сигнала относительно рецептивного поля и временные взаимодействия между центром и периферией рецептивного поля. Значение этих факторов связано с тем, что центр и периферия рецеп­тивного поля отличаются латентностью воз­буждения. При быстром сканировании цветово-

Функциональная анатомия зрительной системы

го изображения по сетчатке латентность цент­ра и периферии рецептивного поля сравнивают­ся и при этом снижается цветовая оппонент-ность. Именно при наблюдении быстро пере­двигающихся объектов исчезает цветовое вос­приятие, но увеличиваются яркостная и конт­растная чувствительность. Цветовосприятие лучше при наблюдении стационарных объектов. В заключение необходимо отметить, что приведенные выше связи между нейронами сет­чатки, помимо восприятия изображения, под­вергают его обработке, кодируя наиболее важ­ные в информационном отношении признаки. В этом виде информация передается наруж­ному коленчатому телу, которое является сле­дующим этапом нейронной обработки информа­ции. Достигает сигнал наружного коленчатого тела посредством ряда анатомических обра­зований, являющихся, по сути, проводящи­ми путями. Это зрительный нерв, зрительный перекрест и зрительный тракт. На строении указанных образований мы последовательно остановимся и лишь затем опишем особенности обработки зрительной информации на более высоком уровне.